ої братії писав: "А ви се - над Воротинського церква є поставили! Іно над Воротинського церква, а над чудотворці немає. Воротинського в церкві, а чудотворець за церквою ... "Вже після смерті Івана IV, в 1585 році, був побудований приділ і над могилою "чудотворця" - засновника обителі преподобного Кирила. Собор втрачав початкові форми, обростаючи прибудовами.
Усередині собор був розписаний фресками, виконаними в XVII столітті іконописцем Любимом Агеєвим. Фрески збереглися далеко не повністю, оскільки в результаті пізнього поновления були записані олійними фарбами. Зберігся іконостас XV століття з 60 ікон незвичайно майстерної роботи. Царські врата вівтаря, прикрашені срібною чеканкою, завітав храму цар Михайло Федорович.
XVI століття стало "Золотим століттям" кирилівського архітектури. Монастир був обнесений кам'яними стінами так званого Старого міста, які представляли собою неправильний багатокутник. Протяжність стін з 6 вежами склала 1100 м. Головний в'їзд - Святі ворота, над якими в 1569-1572 роках на пожертви синів Івана Грозного була побудована надбрамна церква, присвячена тезоіменитого святим царевичів - Іоанна Лествичника і Федора Стратилата.
Фінансування нових церков здійснювали в основному вінценосні особи, які прибули на прощу. У 1528 році в Кирило-Білозерську обитель приїхала великокнязівська подружжя - Василь III і Олена Глинська, що молилася про дарування спадкоємця. Коли через два роки це бажання здійснилося, щасливі батьки поставили в монастирі два кам'яних храму - Архангела Гавриїла і Іоанна Предтечі, небесного покровителя майбутнього государя Івана IV. Церква Іоанна Предтечі з боковим вівтарем преподобного Кирила була винесена за монастирську огорожу і встановлена ​​на гірці, де колись стояла келія засновника обителі. Вигляд храму носив явний відбиток нових віянь в національному зодчестві, пов'язаних з будівництвом італійськими майстрами Московського Кремля. Незабаром навколо церкви ченці стали ставити свої келії, що дало підставу Малому , або Іванівському монастирю, який мав свій статут, але підпорядковувався Успенському монастирю і "Годувався" за рахунок його пожертвувань. В Іванівському монастирі була вибудувана трапезна з церквою Сергія Радонезького. Малий монастир був також обнесений стіною з чотирма баштами, з яких збереглася одна - Глуха, або Котельня. В кінці XVII століття Іванівський монастир втратив свою самостійність і увійшов до складу Успенської обителі.
Іван Грозний в перебігу життя кілька разів відвідував Кирило-Білозерський монастир. Перший раз це трапилося в юності, другий - після взяття Казані і хвороби в 1533 році. За переказами, під час другого відвідування до государя з'явився у сні преподобний Кирило. Він попередив, що обрушиться покрівля палати, в якій збиралася Боярська дума. Сталося так, як було передбачене. У подяку за порятунок государя обителі були подаровані декілька сіл. Втретє Іван IV приїхав до монасти...
